2033: Nach einem verheerenden Krieg liegt die Welt in Trümmern. Die letzten Überlebenden haben sich in das Tunnelsystem der Moskauer Metro zurückgezogen und eine neue Gesellschaft aufgebaut. Aber die junge Zivilisation ist bedroht: Immer wieder greifen grausame Monster und bösartige Mutanten an. Der junge Artjom erlebt das Dasein im Untergrund als hoffnungslos, bis er Hunter trifft, einen Mann, der an das Überleben der Metro-Zivilisation glaubt. Artjom folgt Hunter auf eine abenteuerliche Reise, mit dem Ziel, die Menschheit zu retten.